本作于2017年12月16日公开的剧场版‘电影版妖怪手表：光影之卷 鬼王的复活’作为前导故事，后于2018年4月13日开始于东京电视台播放TV版的后续剧情。本作故事接续前作妖怪手表TV动画版的世界观，以30年后的樱花新城为舞台，描述夏芽一行人面临各种不可思议的灵异现象以及妖魔威胁，借由妖怪手表之力将之解决或击退。本作设定中妖怪们具有平时的“光型态”与战斗专用的“影型态”两种模样，使用的妖怪手表亦从“妖怪徽章”改为搭配“妖怪钥匙”

地处偏僻的神和田村，是一个人口严重流失、老龄化程度极高的村落。医生伊野治（笑福亭鹤瓶 饰）的到来为老人们解决了治病无门的烦恼，他和蔼可亲，医术高明，被当地人奉为神明，备受尊敬。从东京来此实习的年轻